Run-of-the-mill ecology to sexual brutality and evolution : annals of an aroused tortoise population
Une dérive de la vie de tous les jours vers la brutalité sexuelle : chroniques d’une population de tortues surexcitées
Résumé
The following story offers a humble example of islands as natural laboratories,stressing the significance of insights gained from free-ranging animals in asomewhat simplified context. Two generous data-sharing populations ofpromiscuous sexually coercive Hermann’s tortoises (Testudo hermanni, a specieswith delayed maturity [~10 years]) from the Prespa Lake Region in Macedoniawere scrutinized. Comparisons between island (Golem Grad, divided intonarrow shores and a large plateau) and mainland (Konjsko) populations revealedage-specific life-history trends and behavioural peculiarities. The island contextbrought to attention very unusual demographic processes, eventually resonatingwith a seemingly inevitable population doom brought upon by insufferablesexual conflict.Neonates to three-year old tortoises exhibit slow growth and low variationin body size (VBS) among individuals, likely illustrating the impact of a soft shelland lack of parental care. The subsequent gradual approach of a survival plateau(annual survival rate increase: 0.30 to 0.70) parallels a gradual increase inconfidence and a slowly hardening shell that promotes better foragingcapabilities reflected onto a phase of fast linear growth. Unlike long-livedmammals that are in a hurry to reach maturity at a certain size (lowering VBS)that will increase survival and ensure reproduction during a non-growing adultphase, tortoises have the potential for indeterminate growth (estimatedindividual asymptotic sizes from incremental growth after maturity on GolemGrad range from ~153 to ~224). When protected by a hard carapace thattranslates into a survival plateau (0.90) at the age of five, indeterminate growthleaves room for young tortoises to express individuality in growth regimes,promoting an ever increasing VBS prior to adulthood. Size-at-maturity is thus ablurred notion in these tortoises. Testosterone levels and sexual activity indicatethat minimal size at maturity in precocious males is somewhere between 115-120mm straight carapace length (SCL), whereas VBS and literature point to arange of 140-150mm. Clearly some tortoises mature early, while others are in norush at all. Sexual size dimorphism in the Testudo genus suggests most larger-atmaturitytortoises are likely females; Golem Grad population-mean femaleasymptotic size estimates make no exception.Nevertheless, actual body sizes on the island do not reflect estimates fromincremental growth – the largest individuals are males. At ~100 individuals/hawith an operational sex ratio (OSR [♂/♀]) of ~11, male sexual coercion fromconstantly aroused tortoises drastically increased female mating costs, wreakinghavoc on Golem Grad. Adult survival estimates are considerably higher in males(0.97) than in females (0.84). This is accompanied with low female bodycondition,intense cloacal injuries inflicted by males, that can even push femalesfrom the island’s high cliffs. Overall, island females do not live long and are alsodiscouraged from reproduction (dissections data). Even implementing species'average fecundity, simulations predict recruitment insufficiency and a decline inthe number of females, exacerbating OSR-bias. Tortoises are long-lived animals;adult cohorts ensure population growth despite environmental fluctuations.Nevertheless, on the island the temporal-variance of adult female survival hassuccumbed to the pressure stirred up by male sexual coercion and will likely leadto population extinction. Perhaps most surprisingly, cloacal injuries indicate thateven immature females (~8 years old) have become the target of the maladaptivesexual appetite of males. After reaching nine years, females that inhabit theisland’s macho Plateau (only 5% of adults are females) are harassed and exhibitlower average annual survival probabilities.This unfortunate demographic drift does not seem to be the onlyconsequence of OSR bias and high density – island frustrated males court andmount other males more frequently than females. They even exhibit extravagantsexual behaviours, attempting to copulate with dead conspecifics, empty shells,and stones. Golem Grad tortoises elucidated the first natural example of a“prison effect,” whereby a high population density combined with femaledeprivation (but not accompanied with abnormal testosterone levels) triggeredsame-sex sexual behaviours (SSB) as a mere outlet of sexual stimulation. Moregenerally, this supports the hypothesis that SSB can be a nonadaptiveconsequence of unusual proximate factors rather than reflecting physiologicaldisorders. Finally, SSB may even benefit females by diluting aggressive malemounting efforts among males as well.In light of the expensive conservation endeavours on the endangeredHermann’s tortoises in western Europe, life-history insight gained from GolemGrad tortoises can provide a valuable conservation lesson: taking into accountHermann’s tortoises’ environmental sex determination, captive breedingprograms can easily create dense female biased colonies that will stand the bestchance of creating a prosperous breeding population in the shortest time. Suchvaluable advice can reduce conservation costs, and help reverse the artificialseparation of fundamental research from conservation, particularly evident inthe developing (e.g. Macedonia) and third world. After all, applied conservationshould only be the inevitable and likely unavoidable side-effect of research,rather than a short term must!
Ce manuscrit illustre modestement en quoi les îles sont des laboratoires naturelsutiles à la recherche grâce à leur nature simplifiée. Deux populations de tortuesd’Hermann (Testudo hermanni) nous ont fourni des données denses sur ladémographie et les comportements d’un organisme à maturité sexuelle tardive(~10 ans) et au système d’appariement coercitif. Dans la région du lac Prespa enMacédoine, nous avons comparé une population insulaire (Golem Grad, avec desrivages étroits et un plateau) avec une population continentale (Konjsko). Lesanalyses des variations des traits d’histoire de vie au cours de la croissance etselon le sexe ont révélé des surprises. Dans le contexte insulaire, une dérivedémographique causée par les comportements sexuels des mâles conduit lapopulation vers l’extinction ; il s’agit du premier cas décrit en conditionsnaturelles.De la naissance jusqu’à l’âge de trois ans, les tortues grandissent lentementet au même rythme, probablement à cause de l’absence de soins parentaux et dela faible protection de la petite carapace qui canalisent les variations. Ensuite, lavaleur protective de la carapace augmente, ce qui ouvre différentes optionsalimentaires, accompagnées par une accélération de la croissance et de la survie(de 0.3 à 0.7). Contrairement aux mammifères qui sont sous forte pression pouratteindre le plus vite possible la maturité, ce qui brime les variationsinterindividuelles de croissance et de taille, les jeunes tortues qui peuvent grandirtoute leur vie expriment davantage de variations. Les estimations de tailleasymptotique calculées grâce aux nombreuses recaptures au cours des annéess’étalent alors de 154mm à 224mm pour la longueur. Une fois les tortuesprotégées par une solide carapace, dès 5 ans, les taux de survie plafonnent à desvaleurs élevées (0.9). La très longue croissance continue laisse alors la place pourde multiples trajectoires, ce qui amplifie encore les divergences interindividuellesavant et aspres la maturité. L’existence d’une taille exacte à maturité est unenotion floue chez cette espèce. D’ailleurs, les taux de testostérone et d’activitésexuelle montrent que la maturité des individus précoces oscille entre 115mm et120mm alors que la littérature propose 140mm à 150mm. Cet écart s’explique parle fait que certaines tortues deviennent adultes tôt tandis que d’autres non.Dans le genre Testudo, Le dimorphisme sexuel de taille penche vers lesfemelles ; les estimations de taille asymptotique moyenne de nos deuxpopulations sont conformes à cette règle. Les femelles sont plus grandes que lesmâles à Konjsko, mais pas sur Golem Grad. Un processus doit empêcher lesfemelles insulaires de grandir pleinement.Sur Golem Grad, avec environ 100 individus/ha et un sexe ratioopérationnel fortement biaisé (OSR : ♂/♀ ~11), les mâles harassent les femellescontinument et créent des ravages dans la population. La survie des mâlesadultes est élevée (0.97) alors que celle des femelles est anormalement basse(0.84). Les femelles sont amaigries, souffrent de blessures cloacales, et sont mêmeprécipitées des falaises par les mâles surexcités. Sur l’ile les femelles ne viventpas longtemps et n’arrivent pas assez souvent à produire des oeufs (données dedissection). Même en implémentant une fécondité moyenne pour l’espèce dansles modèles, les simulations prédisent un recrutement trop faible, un déclin dunombre de femelles, ce qui induit un cercle vicieux en exagérant le biais du sexeratio et le taux d’harassement.Les tortues sont des animaux longévifs, la stabilité des paramètresdémographiques des cohortes adultes assure la viabilité des populations en dépitde fluctuations environnementales. Mais sur l’île, la variance temporelle de lasurvie des femelles adultes est fortement secouée par les assauts des mâles, cequi peut entrainer l’extinction de la population. Cette violence comportementaletouche même les immatures (~8 ans) qui victimes de l’appétit sexuel et mal dirigédes mâles montrent des blessures cloacales. La survie des femelles de plus deneuf ans, cernées par les mâles (5% de femelles adultes sur le plateau), décroit.Cette dérive démographique, conséquence d’une forte densité combine àun fort biais du sexe ratio, entraine aussi une forte expression de comportementshomosexuels parmi les mâles frustrés. Ces derniers montrent des comportementssexuels exubérants, ils montent des cadavres de tortues, des carapaces vides, despierres. Golem Grad apporte le premier exemple de “l’effet prison” en conditionsnaturelles, où une forte densité de population associée à une manque departenaires sexuels déclenche de nombreux comportements homosexuels,exutoires d’une tension sexuelle, indépendamment d’une quelconque anomaliehormonale. D’une façon globale, ces résultats étayent l’hypothèse non-adaptativedes comportements homosexuels comme simple conséquence de facteurproximaux sans impliquer de désordres physiologique. Peut-être que cescomportements homosexuels épargnent aussi les femelles.Compte tenu des efforts à fournir pour préserver les populations detortues d’Hermann qui sont menacées en Europe occidentale, nos résultatspourraient être utiles. Grâce à la détermination par la température d’incubationdu sexe des tortues d’Hermann, des programmes d’élevage pourraient livrer degrandes quantités de femelles pour repeupler les populations fragilisées enlimitant les coûts infligés par les mâles. Cette approche permettrait de réduire lescoûts logistiques. Elle montre aussi la perméabilité entre les approchesfondamentales et pratiques de la conservation ; notion qu’il faut injecter dans lespays en voie de développement (e.g. Macédoine). La conservation appliquéedevrait d’ailleurs être considérée comme une production naturelle de larecherche.
Origine : Fichiers produits par l'(les) auteur(s)
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